Biologia
Simbiosis y termitas: un mundo repleto de misterios

Autor: Lynn Margulis
Fuente: Departamento de Botánica, University of Massachussets.
Traductor: Mercè Piqueras

Desde las ventanas de nuestro laboratorio, en la Universidad de Massachusetts, en Amherst, tenemos una magnífica panorámica del valle del río Connecticut, que da nombre al estado vecino. La llanura que se extiende al norte es un damero multicolor formado por campos de fresas, espárragos, tomates y manzanos. Hace más de 10.000 años los humanos descubrieron que podían ahorrarse esfuerzos si hacían crecer cerca de su hogar las plantas que les interesaban. La agricultura, más que la caza y la recolección de comida, ha marcado la civilización. Los humanos, sin embargo, no son los únicos que han ido más allá de la cacería y la recolección. En nuestro laboratorio, en un recipiente de plástico no más grande que una caja de zapatos, hay unas termitas de la especie Heterotermes tenuis, muy atareadas en el interior de un trozo de tronco procedente de Ecuador. La asociación de las termitas inferiores con microorganismos es muy refinada, pero es bastante diferente de la que han establecido termitas más modernas, consideradas "superiores", que ya no dependen de microorganismos de su aparato digestivo para degradar la madera. Las termitas superiores se alimentan de monocultivos de hongos que ellas mismas cultivan. No se ha podido averiguar cómo ni cuándo desarrollaron este comportamiento. Sin embargo, es posible que los Heterotermes tenuis sean el eslabón perdido en la evolución de este grupo de insectos. La historia de nuestra termita empezó en enero de 1999, cuando un estudiante de nuestro laboratorio viajó a Tiputini (Ecuador), en plena selva amazónica, con el objetivo de recoger termitas para los estudios de simbiosis. Allá, los enormes baobabs y ceibas (o árboles del algodón) forman una frondosa cubierta, y de muchas ramas y troncos cuelgan bromeliáceas que recuerdan el ananás; son plantas epífitas, es decir, que viven sobre otras plantas y se nutren de la materia orgánica que cae. A excepción de los árboles, no crece casi ninguna planta; las palmeras exuberantes y los ficus que casi ahogan los árboles donde crecen las bromeliáceas a penas dejan pasar la luz. En el suelo, se van superponiendo capas de organismos vivos que se reproducen e interactúan los unos con los otros. Cualquier trozo de madera muerta está lleno de termitas. En nuestro laboratorio, en el mismo trozo que les servía de despensa en la selva ecuatoriana, vive esta colonia de la termita Heterotermes tenuis, de color blanco amarillento y de vida subterránea.

LA CASITA Y EL HUERTO

Las termitas cultivan los hongos Termitomyces y de ellos obtienen cultivos puros. Esponjan el suelo, y lo abonan; "podan" los hongos, eliminando filamentos o hifas inútiles que podrían echar a perder el cultivo; arrancan otros hongos que podrían crecer como maleza; y finalmente recolectan el producto de su trabajo. Seguramente ningún micólogo podría llevar a cabo esta tarea con tanto cuidado y entusiasmo. Los mismos hongos en un cultivo artificial en el laboratorio producen unos filamentos largos (las hifas), mientras que, cultivados por las termitas, las puntas de las hifas se redondean y toman una forma de bastoncillos y esferas que no se ha visto en ninguna otra parte. El abandono de uno de estos huertos hace que los hongos crezcan desmesuradamente. Millones de años de práctica y de selección evolutiva aplicada a este tipo de "agricultura" han llevado al establecimiento de enormes colonias de termitas superiores cultivadoras de hongos que viven en los llamados termiteros, unas estructuras que sobresalen de la superficie del suelo. Macrotermes natalensis, una especie que vive al sur del continente africano, normalmente puede emplear hasta unos dos millones de individuos para construir grandes estructuras cónicas muy complejas, que pueden llegar a medir cerca de tres metros de altura y disponen de "aire acondicionado". En el interior, la madriguera de las termitas y sus huertos ocupan casi la tercera parte del tamaño del termitero; en la parte inferior hay una bodega espaciosa con pilares que soportan el nido. Sólo una tercera parte del termitero se encuentra por encima del nivel del suelo. El resto, subterráneo, es una obra cumbre de arquitectura: conectada con el exterior por unos túneles radiales, unos conductos verticales y una chimenea central; cerrada en la parte superior, el aire circula por ella continuamente. El flujo de oxígeno a través de una ciudad de Macrotermes michaelseni puede llegar a ser de 9,5 litros por hora, de los cuales, sólo 1,5 litros provienen de la respiración de las termitas. Los hongos cultivados en los huertos interiores producen los otros 8 litros. La concentración de dióxido de carbono en el nido se mantiene entre un 2 y un 5%, que es un margen óptimo para el crecimiento de los hongos, y bastante más elevado que la concentración atmosférica exterior, de 0,033%. Los huertos de hongos mantienen la humedad necesaria gracias a la elevada humedad interna del termitero; esto es importante en la estación seca. En conjunto, el termitero genera 55 watts de energía calorífica. Unos 47 watts se atribuyen al metabolismo fúngico y sólo el resto, de 8 watts, al calor irradiado por los cuerpos de las termitas vivas. Estos termiteros son estructuras dinámicas espectaculares, construidas y conservadas en buen estado por centenares de millares de animales que están continuamente comunicándose los unos con los otros. Salas de parto, criadores, escuelas, hospitales, residencias para la luna de miel, talleres e incluso tanatorios sirven para asegurar el mantenimiento de unas condiciones de vida que serían imposibles si las termitas no vivieran en comunidad. Cuando son atacadas por un depredador o cuando lluvias torrenciales destrozan su madriguera, las termitas reaccionan rápidamente al peligro con un mecanismo de retroalimentación positiva llamado "estigmergia". La termita responde a la perturbación tomando con la boca granos de arena o de los propios excrementos, que va colocando en las grietas de la pared con una secreción pegajosa. Entonces segrega una sustancia química de alarma, una feromona, que se dispersa por los canales y conductos de la comunidad. Otras termitas golpean sus cabezas repetidamente contra las paredes del termitero en el lugar de la perturbación. Las termitas que reciben la señal responden poniéndose ellas también a trabajar para reparar las paredes. La respuesta de todo el grupo se extiende en un sentido único. Los compañeros de nido se dirigen a la zona de donde proviene la alarma, y a las pocas horas pueden estar reparando la parte destruida y soldando la grieta, mientras brigadas de termitas obreras van construyendo nuevos canales, galerías, pilares y salas.

EL HUERTO, EL TESORO MÁS PRECIADO

El huerto de hongos es el capital más valioso de todo el termitero. Las termitas obreras son forrajeras y recolectan madera y otros tejidos de plantas vivas o muertas, que traen al termitero en las bolsas de su intestino. Entran por los numerosos pasadizos y canales y cuando encuentran un lugar adecuado para hacer el huerto, excretan la masa triturada y ya medio digerida, una mezcla de madera y hongos, que contiene también toda clase de microorganismos de su aparato digestivo. El micelio fúngico -la masa de hifas del extremo del hongo- crece formando pequeñas esferas de la medida de una cabeza de alfiler. Estas esferas, que están llenas de esporas del hongo, son un rasgo característico de estos "huertos" de hongos. Para las termitas, aquel lugar debe tener el aspecto que tendría para nosotros un campo repleto de los hongos llamados pedos de lobo. Las termitas, sin embargo, no se alimentan directamente de aquella masa triturada de hongos que las obreras preparan y depositan en el lugar adecuado. Los aproximadamente dos millones de habitantes del termitero se nutren de esas bolitas como cabezas de alfiler que sobresalen de los cultivos; las devoran con glotonería para almorzar, comer y cenar, y también las dan a la reina sedentaria, a los soldados de fuertes mandíbulas y a las nuevas generaciones de termitas que van saliendo de los huevos. Las termitas controlan y, si conviene, también frenan el crecimiento de sus hongos, del mismo modo que un jardinero puede forzar la floración de una planta, decidir los abonos que echa o ir modificando la forma de un arbusto. Mediante la poda controlada de las hifas de los hongos, mantienen inhibida la formación de la seta, que es el cuerpo fructífero del hongo. Sin embargo, si las termitas mueren o se marchan, se desarrollan las setas y pueden cubrir todo el termitero. En África tropical y en algunos países asiáticos, Termitomyces titanicus, una seta que crece sobre termiteros deshabitados y tiene un gorro que puede llegar a medir un metro de anchura, es muy preciada. Si no fuera porque las termitas de vez en cuando abandonan sus huertos, los biólogos quizás no habrían averiguado nunca que los hongos que estos insectos cultivan son basidiomicetos (uno de los dos grupos de hongos que forman setas; el otro es el de los ascomicetos). La fase filamentosa asexuada en la que les mantienen es tan diferente de las demás etapas de su ciclo biológico que, si la relación termita-hongo fuera permanente, probablemente los hongos simbiontes de las termitas habrían sido clasificados como "imperfectos" o se les habría asignado a un linaje desconocido. La relación entre las termitas y los hongos se conoce desde finales del siglo XVIII. Sin embargo, todavía no se ha podido averiguar cuándo, dónde, ni en qué especies o grupos de especies se desarrolló esta innovación evolutiva. Se sabe que, junto con la madera, todas las termitas se tragan las esporas formadas por las hifas, que les proporcionan una parte del nitrógeno que necesitan. Además, la distancia evolutiva entre las termitas inferiores y las superiores parece ya definitiva.

INUNDACIÓN AFORTUNADA

El estudiante de Amherst había ido a Ecuador a buscar termitas inferiores para estudiar los protistas y las espiroquetas. El primer paso consistía en identificar los microorganismos que viven en el interior del aparato digestivo de los insectos. Nos sorprendió que la mayoría de bacterias y protistas no fueran las habituales en otras especies de termitas comedoras de madera; eran desconocidas para nosotros. Después de unas semanas el comportamiento de aquellas termitas hacía pensar que había algo de especial en ellas. Los Heterotermes son pequeños y, en el laboratorio, no paraban de construir túneles estrechos en la madera húmeda y oscura, que ellos iban cambiando de lugar. Los túneles debían medir como mucho unos 5 mm de anchura, lo justo para que pudieran pasar las termitas de una en una. En aquel trozo de madera el movimiento de los insectos era constante, y la colonia se mantenía caliente y oscura dentro del recipiente incubador. Una perturbación accidental, sin embargo, alteró aquel ambiente. Justo antes de un fin de semana alguien echó demasiada agua y el terrario se inundó. En cualquier especie de termitas inferiores, este error seguramente habría causado la muerte de toda la colonia. El problema no es que los insectos se ahoguen, sino que empiezan a crecer hongos que infectan sus cuerpos. Los dos días del fin de semana deberían haber sido suficientes para que murieran todas las termitas comedoras de madera que teníamos. El lunes por la mañana podría haber sido un día nefasto para nuestra investigación. En cambio, aquella colonia de termitas inundada mostraba una gran vitalidad. Los insectos parecían haber respondido con una desmesurada actividad que recordaba la estigmergia; no paraban de moverse, iban de un sitio a otro agitando las antenas. A lo largo del fin de semana habían conseguido reparar las partes de la madriguera que se habían malogrado. Era evidente que las inundaciones debían ser algo normal en el hábitat ecuatoriano de aquellas termitas y habían desarrollado la manera de superarlas. El comportamiento de aquellas termitas inferiores digestoras de madera era muy parecido al de las termitas superiores africanas que cultivan hongos. Siete u ocho días tras la inundación, ocurrió algo extraordinario: la madera podrida del tronco empezó a cubrirse de unos pequeños puntitos translúcidos. Dos semanas más tarde, aquellos puntitos ya eran de la medida de la cabeza de un alfiler, y mantuvieron aquella medida durante meses. La observación detallada de aquella clase de gotas de agua blanquinosas y permanentes, que eran pegajosas y translúcidas, reveló que se trataba de un cultivo casi puro de esporas de hongos; mucho más puro de lo que podría esperarse en una muestra del medio natural, donde normalmente se encuentran esporas de diferentes especies. Las esporas, gordas y formadas por tres células, no eran compactas ni estaban preparadas para el desplazamiento. Estaban hinchadas y eran turgentes, más preparadas para formar parte de una comida que para propagar la propia especie. Pese a su medida tan grande, no pudimos identificarlas a partir de ninguno de los libros de referencia que teníamos en el laboratorio. Para resolver la incógnita nos dirigimos a Kris Pirozynski, veterano investigador en paleomicología y neomicología del Museo Nacional de Historia Natural de Ottawa (Canadá). Reconoció las esporas de Delortia palmicola, un hongo que él encontró hace unos sesenta años cuando hacía un censo micológico de Kenia. Nos telefoneó para preguntarnos si la madera donde habíamos encontrado las esporas podía ser de palmera. Nos explicó que este hongo fue descubierto por el micólogo francés Narcisse-Théophile Patouillard en 1888 y, según le constaba, era un hongo que sólo se había encontrado en palmeras del hemisferio sur. Pirozynski había visto más de una vez los esporodoquis de superficie rugosa o unos puntos de micelios secos y esporas de Delortia, y siempre había tenido el presentimiento de que aquel hongo estaba asociado a insectos, pero nunca lo había podido comprobar.

EL MISTERIO SE RESUELVE

Nuestras observaciones, junto con la identificación del hongo que hizo Pirozynski, empezaban a tener sentido. Era muy probable que el trozo de madera podrida fuera un resto de palmera, porque estos árboles son muy abundantes en el lugar donde se había recogido. Los esporodoquis de Delortia palmicola que Pirozynski había visto en África probablemente también habían sido comidos por termitas, aunque él no lo hubiera visto. Y aunque no le habíamos dado importancia, la primera vez que examinamos el contenido intestinal de nuestros Heterotermes detectamos, además de protistas digestores de madera y de numerosas bacterias, las esporas tricelulares y turgentes de Delortia. Aquellas esporas eran idénticas a las estructuras que se desarrollaban cuando nuestros H. tenuis cultivaban los hongos en el laboratorio sobre un medio a base de extracto de palmera que contenía mucha celulosa. Los insectos, además de desarrollar una forma de controlar la difusión de hongos peligrosos en sus madrigueras, habían descubierto la manera de aprovechar los hongos como alimento. Podemos imaginar fácilmente el origen de esta situación. Los hongos y la lluvia debían de ser una constante amenaza para los antepasados de estas termitas, que vivían en bosques lluviosos y que para sobrevivir dependían exclusivamente de los simbiontes que los ayudaban a digerir la madera. Los que consiguieron dominar los hongos invasores y finalmente los incorporaron a su dieta vivían muy bien; en cambio, los que fracasaron, desaparecieron. Delortia, como otros hongos relacionados, es muy posible que también contenga las enzimas celulasa y lignasa, que degradan las moléculas de celulosa y las de lignina, los principales componentes de la madera. Cuando los Heterotermes cultivan y comen estos hongos, la termita obtiene dos sustancias por el precio de una: un alimento que contiene nitrógeno, carbono y otros nutrientes, y las enzimas del hongo que le permiten digerir la madera. La presencia de protistas digestores de madera en el interior de estas termitas indica que son termitas inferiores, no relacionadas con las especies que únicamente son cultivadoras de hongos; esta capacidad la deben haber adquirido por casualidad a lo largo de la evolución.

Es indudable que dependen básicamente de sus simbiontes microbianos para digerir la madera que comen. Antes de que se desarrollara esta capacidad de cultivar hongos, suponemos que las termitas inferiores, que dependían de sus protistas simbiontes, se defendían del ataque de los hongos, en primer lugar comiéndoselos y finalmente domesticándolos. Aprendieron a obtener cultivos puros en la superficie de los troncos donde vivían, a podar las hifas, y plantaban y se comían las esporas en sus huertos. Como es evidente por la actividad de H. tenuis, desarrollaron estas técnicas antes de que aprendieran a construir los termiteros. Es decir, el cultivo se hacía sobre "campos" de madera antes de que las termitas construyesen aquella clase de invernaderos subterráneos. Con el tiempo, estas termitas perdieron la capacidad de alojar en su interior microorganismos digestores de madera y no tuvieron otra opción que basar su subsistencia exclusivamente en el cultivo de hongos. No sabemos si hoy en día H. tenuis va camino de convertirse en una termita superior, un cultivador de hongos desprovisto de los protistas digestores de lignina y de celulosa, y especializado en arquitectura urbana. Al fin y al cabo, los detalles de la evolución son imprevisibles. Este insecto, sin embargo, debe de ser muy parecido a los antepasados del mesozoico que siguieron esta vía evolutiva. No sabemos si son únicamente análogos o genuinamente homólogos de aquellas termitas inferiores antepasadas de las actuales constructoras de termiteros. Aun así, nuestra sospecha de que H. tenuis es una especie cultivadora incipiente nos indica la existencia de una vía evolutiva que llevó de las termitas inferiores a las superiores. La simbiosis como mecanismo evolutivoLa simbiosis es la coexistencia, mediante un contacto físico, de dos o más especies diferentes de organismos durante la mayor parte de su vida. Ha sido un mecanismo fundamental de la evolución: para producir cambios evolutivos rápidos, las relaciones simbióticas que se convierten en permanentes son más eficaces que las mutaciones al azar. Por ejemplo, hay algas que, para colonizar lugares donde se alternan las condiciones de humedad y sequía, han establecido una asociación simbiótica con hongos que crecen a la orilla del mar y han formado líquenes costeros. Y si se privara a una vaca de los microorganismos que contiene su aparato digestivo, que la ayudan a digerir la celulosa, moriría de desnutrición en unas pocas semanas. El alga y el hongo, y la vaca y sus microorganismos, han expandido su ambiente estableciendo relaciones simbióticas permanentes e integradas. Las termitas pertenecen a una familia de insectos comedores de madera (xilófagos) que vive en simbiosis con bacterias y protistas (los protistas son organismos eucariotas -con el material genético en el interior de un núcleo diferenciado- unicelulares), que viven en su aparato digestivo. Estos microorganismos metabolizan los principales componentes de la madera, la celulosa y la lignina, que las termitas no podrían digerir. Las termitas que para alimentarse a partir de la madera dependen de la multitud de microorganismos que viven en su aparato digestivo pertenecen a las llamadas termitas "inferiores". Son unos animales muy adecuados para el estudio de la simbiosis debido a su resistencia en el laboratorio y a su completa dependencia de otros organismos para digerir la madera que consumen. El nombre de "hormigas blancas", con el que también son conocidas las termitas puede hacer pensar que es un tipo especializado de hormigas. Aun así, son isópteros, un orden diferente al de las hormigas y abejas, que son himenópteros. L. M. Gustos variadosDesde finales del paleozoico, hace unos 250 millones de años, las termitas viven en la madera y se alimentan de ella. Se supone que este grupo de insectos, que hoy en día comprende unas 6.000 especies, se originó a partir de cucarachas comedoras de madera.

La familia ancestral de las termitas se piensa que es la de los mastotermítidos, que comprende especies parecidas a las cucarachas y que tuvo representantes por todo el planeta. Hoy en día, sin embargo, sólo se conoce una especie, Mastotermes darwiniensis, que se ha encontrado únicamente alrededor de la ciudad de Darwin, al norte de Australia. Otros grupos de termitas inferiores también tienen simbiontes microbianos en sus barrigas hinchadas: las hay que son subterráneas y viven sobre todo en casas de madera (rinotermítidos); otras son recolectoras y forrajeras del continente africano (hodotermítidos); y algunas se nutren de madera seca, en la que hacen las madrigueras (calotermítidos). El resto de termitas, que son la mayoría, se consideran "superiores" porque han desarrollado otras estrategias para la obtención de alimentos y aparentemente han prescindido de sus simbiontes internos. Las hay que han ampliado sus gustos gastronómicos; su menú, abundante y variado, incluye hojas, fruta fresca y fruta seca, y bacterias del suelo. Otras, pese a que carezcan de simbiontes bacterianos, también se nutren de productos a base de lignina y celulosa. La diferencia está en la manera de obtener estos productos. Como algunas otras especies de insectos, se dedican a cultivar hongos. L. M. El origen y la evolución: motores de reflexión acerca de la biologíaUna revolución en la evoluciónLynn MargulisCol·lecció Honoris Causa. Universitat de València.València, 2003. 374 pp.Las numerosas contribuciones de la profesora Lynn Margulis para aclarar y divulgar el origen y la evolución de la vida en nuestro planeta la han convertido en una de las figuras más significativas de la historia de la biología, uno de esos personajes que con sus descubrimientos disfruta del merecido reconocimiento de sus colegas y del privilegio de haber reescrito los libros de texto. Quién no ha oído hablar de la endosimbiosis como el origen de la célula eucariótica, del reino protoctista en una clasificación de los seres vivos en cinco reinos, la más impartida en las aulas de institutos y universidades, o de la hipótesis Gaia, que presenta la tierra como un sistema autorregulador mantenido por la biota. Todos son frutos de su tarea investigadora y de su inagotable capacidad para difundir, con la sencillez del lenguaje y con todos los medios técnicos disponibles, las propuestas que han sacudido muchos de los principios arraigados en las disciplinas biológicas. Ahora, con motivo de su reciente investidura como doctora honoris causa por la Universitat de València, se le rinde homenaje con la publicación de este libro de escritos seleccionados de entre su copiosa obra escrita. Esta obra también recoge los discursos pronunciados en el acto de investidura: la laudatio a cargo del Dr. Juli Peretó, la lectio de la profesora Margulis y las palabras de clausura del Dr. Pedro Ruiz, entonces rector de la Universidad. Esta selección heterogénea, accesible a todo el mundo interesado en el conocimiento de los habitantes y de los procesos biológicos que dirigen nuestro planeta, se presenta agrupada en tres capítulos fundamentales. En el primero, "Simbiosis y evolución", se demuestra, con una esmerada y elocuente presentación de resultados y pruebas, el origen de la célula eucariótica y de varios orgánulos celulares (mitocondrios, cloroplastos y undulipodios) por asociación simbiogenética de procariotas (células sin núcleo diferenciado). Con estos hechos como testigo, las asociaciones simbióticas, la unión de unos organismos para formar nuevos colectivos con propiedades emergentes, se convierten en el principal mecanismo evolutivo de innovación, como un factor esencial en la evolución de la biosfera. Los líquenes son el ejemplo más evidente y próximo de este proceso: los simbiontes por separado, el hongo y el alga, muestran sus características individuales, pero juntos se convierten en un talo con características propias y con capacidades metabólicas y ecológicas inaccesibles desde la individualidad. A continuación, Antonio Lazcano, otro prohombre de la biología evolutiva, pone su particular contrapunto con un interludio, que da nombre al segundo capítulo. El tercero es reservado para Gaia, la polémica hipótesis que considera la biosfera como un sistema interactivo y dinámico en el que los numerosos y diversificados microorganismos anónimos son responsables del mantenimiento de la temperatura planetaria, de la composición química de la atmósfera, de la salinidad de los océanos, los procesos biogeoquímicos globales: la Tierra como un planeta vivo. El último capítulo recoge una serie de artículos más personales, que quedan perfectamente caracterizados por su título: "Reflexiones, especulaciones y miradas más lejos." Estos trabajos integran los argumentos expuestos, analizan las objeciones recibidas, defienden las pruebas acumuladas, todo alrededor de las mencionadas aportaciones científicas, con nuevas perspectivas, con razonamientos contrastados; pero, además, la posición, la sabiduría y la valentía de Lynn Margulis le permiten razonar, muchas veces con una clara intención crítica, sobre la situación actual de la investigación o la pasividad de los investigadores, la política científica y cultural de los gobiernos o la orientación restringida de la financiación oficial, aunque los comentarios intencionados, los reconocimientos, están presentes en cualquier trabajo, con independencia de su profundidad científica. La opinión y las sensaciones de cada cual sobre las teorías, hipótesis y discusiones que se nos presentan en este libro puede ser muy heterogénea, pero una cosa es bien segura: nadie quedará indiferente ni durante su lectura ni después. Esto la convierte en una obra digna de elogio, que mejora conocimientos, activa el intelecto y dinamiza la reflexión en numerosos aspectos inherentes a la investigación y a la ciencia.Simón Fos. Conselleria de Territori i Habitatge